Darren Aronofsky est né le 12 février 1969 à New York aux Etats-Unis. Il étudie le cinéma et les techniques de réalisation à l’Université d’Harvard. Avec un camarade de classe, Sean Gullette, il réalise Supermarket Sweep, un court-métrage de fin d’études qui lui permet d’intégrer l’American Film Institute.
En 1996, le jeune cinéaste s’attèle à la réalisation de son premier film, Pi, entièrement financé par des dons, et dont il confie le rôle principal à son complice Sean Gullette. Son talent est remarqué lors du Festival de Sundance qui lui attribue le prix de la réalisation en 1998. Pour son deuxième long-métrage, il adapte un roman de Hubert Selby Jr, Requiem for a dream. En 2006, après plusieurs difficultés liées au casting qui ont retardé le tournage, il réalise The Fountain, une fable fantastique avec Rachel Weisz et Hugh Jackman. Mais le film ne reçoit pas le même accueil que Requiem for a dream.
En 2008, pour The Wrestler, il offre le rôle principal à Mickey Rourke qui incarne un catcheur sur le retour, et permet aussi à l’acteur de revenir sur le devant de la scène. Le film remporte un vif succès et reçoit un Lion d’or au festival de Venise. Le réalisateur change de registre en 2010 pour réaliser un thriller avec Natalie Portman dans le rôle titre. Il choisit l’univers de la danse pour dérouler l’intrigue de Black Swan, salué par la critique. En 2014, il revient avec un projet pharaonique, Noé, avec Russell Crowe et Jennifer Connelly, qui cartonne au box-office. En 2017, son nouveau long-métrage Mother! réunit un casting prestigieux, Jennifer Lawrence, Javier Bardem et Michelle Pfeiffer.
Côté vie privée, Darren Aronofsky a un fils, Henry Chance, né en mai 2006 de son union avec l’actrice Rachel Weisz. Mais le couple se sépare en 2010. Il partage la vie de l’actrice Jennifer Lawrence, rencontrée lors du tournage de Mother!, durant l’été 2016. En novembre 2017, le couple se sépare.